INTRODUÇÃO

A aceroleira (Malpighia emarginata D.C.), por se tratar de uma planta de clima tropical, adaptou-se bem ao semiárido brasileiro e, graças ao seu alto teor de vitamina C, tornou-se numa fruta altamente requisitada pelo mercado mundial para a produção de sumos, geleias, polpas, consumo in natura e extração de vitamina C para utilização em cosméticos. Além disso, a acerola é fonte de outros nutrientes, como a vitamina A, vitaminas do complexo B (tiamina, riboflavina e niacina), ferro, cálcio e carotenoides (^{Seeram, 2008}; ^{Bortolotti et al., 2013}). O Brasil é o maior produtor, consumidor e exportador mundial, com uma área plantada de aproximadamente 7.200 ha e uma produção média de 150.000 toneladas/ano. O Submédio do Vale do Rio São Francisco possui cerca de 1.339 ha de aceroleira (≈18% da área total) (^{Calgaro e Braga, 2012}).

Diversos fatores de ordem fitossanitária, com destaque para os nematoides-das-galhas radiculares (NGR), Meloidogyne spp., têm influenciado negativamente a produtividade e a qualidade dos frutos da aceroleira. As doenças causadas por NGR são consideradas as de maior importância econômica, comprometendo a produção da aceroleira em cerca de 10% (^{Costa e Ritzinger, 2003}). Plantas infetadas por NGR exibem folhas amareladas, pequenas e que caem precocemente, além de nanismo e aspecto geral de deficiência nutricional. No entanto, o sintoma mais característico da infecção é a presença de galhas no sistema radicular, que podem conduzir ao declínio das plantas (^{Castellano et al., 2011}; ^{Cavichioli et al., 2014}).

Ao longo do tempo têm vindo a ser realizados trabalhos de prospeção para o melhor conhecimento das espécies de Meloidogyne associadas à aceroleira, assim como os possíveis danos causados na cultura. A ocorrência de M. enterolobii em aceroleira, no município de Junqueirópolis-São Paulo, e na região de Garça-São Paulo, Brasil, e na Costa Rica, já foi referida por vários autores como um dos principais fatores limitantes para o desenvolvimento da cultura (^{Bueno et al., 2007}; ^{Garcia et al., 2011}; ^{Humphreys et al., 2012}). As informações obtidas em trabalhos de prospecção auxiliam na identificação e determinação da distribuição dos nematoides, além de contribuírem para o estudo da biologia, ecologia, epidemiologia e implementação de medidas de controlo (^{Neves et al., 2009}). Fornecem ainda informações sobre a importância relativa das doenças e flutuações da sua intensidade, e permitem verificar a eficiência das medidas de controlo recomendadas.

O presente trabalho teve como objetivo identificar as espécies de Meloidogyne associadas à aceroleira no perímetro irrigado do Submédio do Vale do Rio São Francisco, Brasil.

MATERIAIS E MÉTODOS

RESULTADOS

A prevalência de NGR nas áreas de aceroleira amostradas, no Submédio do Vale do Rio São Francisco, foi de 100%. Em 75 amostras recolhidas, identificaram-se 75 populações de Meloidogyne (Figura 1). A cultivar Junko de aceroleira é a mais cultivada na região, pelo que 44% das amostras foram recolhidas em áreas com esta cultivar. Foram encontrados NGR também associados às cultivares BRS Sertaneja, Flor Branca, Costa Rica e Okinawa (Quadro 1).

Figura 1 Locais de amostragem de Meloidogyne spp. em áreas de aceroleira, em três municípios do Submédio do Vale do Rio São Francisco (Petrolina-Pernambuco; Juazeiro-Bahia e Sobradinho-Bahia). Os círculos representam a frequência de cada espécie de Meloidogyne identificada em cada um dos municípios. A - áreas amostradas; N - populações identificadas em cada município. 

A análise dos géis de poliacrilamida revelou a presença de cinco fenótipos de esterases distintos (Figura 2). O fenótipo En4 (Rm: 0,71; 0,77; 0,93; 0,97), típico de M. enterolobii, foi detectado em 72 amostras (96%). Esta espécie foi a mais frequente, estando presente em todas as áreas e associada a todas as cultivares de aceroleira (Quadro 1).

Figura 2 Fenótipos de esterase das populações de Meloidogyne spp. provenientes de áreas de aceroleira do Submédio do Vale do Rio São Francisco (A) e respectiva representação esquemática (B), com indicação da frequência de cada espécie (%). A - M. javanica (J3); B - M. enterolobii (En4/VS1-S1); C - M. incognita (I1); D - M. arenaria (A2); E - Meloidogyne sp. (P1); MR = mobilidade relativa. 

O fenótipo I1 (Rm: 1,02), característico de M. incognita, foi observado em duas amostras (2,6%), ambas no município de Sobradinho-Bahia e em áreas com as cultivares Junko e BRS Sertaneja (Quadro 1). O fenótipo J3 (Rm: 1,0; 1,12; 1,2), típico de M. javanica, foi observado em apenas uma amostra proveniente de uma área cultivada com as cultivares Junko e BRS Sertaneja, em Sobradinho-Bahia (Quadro 1).

Meloidogyne arenaria, fenótipo A2 (Rm: 1,2; 1,3), foi detectada também somente em duas amostras, em mistura com M. enterolobii, em áreas com as cultivares Flor Branca e BRS Sertaneja, no município de Petrolina-Pernambuco (Quadro 1).

Foi detetada também uma população com um fenótipo de esterases atípico denominado P1 (Rm: 1,2), não sendo possível a sua identificação (Quadro 1). Esta espécie foi obtida numa área de aceroleira do município de Sobradinho-Bahia, juntamente com M. enterolobii. O fenótipo é semelhante ao de M. paranaensis. No entanto, ao utilizar o marcador SCAR (Região amplificada de sequência caracterizada) não houve amplificação de fragmentos da amostra, não sendo possível ainda identificar a espécie.

DISCUSSÃO

A presença de NGR em todas as áreas amostradas da região do Submédio do Vale do Rio São Francisco pode ser explicada pelas ótimas condições de sobrevivência e disseminação. As principais cultivares de aceroleira plantadas na região foram identificadas como hospedeiras do NGR e isso pode explicar a sua crescente disseminação entre os pomares (pers. com.). As condições ótimas de temperatura e humidade da região facilitam a ocorrência de várias gerações de NGR durante o ano e muitas infestantes existentes nos pomares são autênticos reservatórios de nematoides. Outro fato que tem vindo a favorecer a disseminação e instalação dos NGR é a comercialização irregular de plântulas de aceroleira infetadas (^{Sharma e Junqueira, 1993}; ^{Carneiro, 2003}; ^{Torres et al., 2007}). No Submédio do Vale do Rio São Francisco, o uso de máquinas e alfaias agrícolas em solos infestados também tem promovido a disseminação destes nematoides para áreas onde ainda não existiam (Carneiro et al., 2006; EPPO, 2016).

Meloidogyne enterolobii foi a espécie mais frequente nas áreas de aceroleira amostradas. A maior parte destas áreas de aceroleira tinham sido, no passado, cultivadas com goiabeira que, em consequência da presença desta espécie de NGR, sofreram uma redução de área de mais de 70%, de 6000 ha em 2000 para 1668 ha em 2006 (^{Carneiro et al., 2007}).

Ao realizar um levantamento das espécies de Meloidogyne, provenientes de diferentes estados produtores de acerola no Brasil, ^{Costa et al. (1999}) detetaram a presença de M. incognita, M. javanica e M. arenaria, sendo M. incognita a espécie predominante. De acordo com ^{Ferraz e Brown (2016}), fatores edafoclimáticos como temperatura, humidade, porosidade, textura e estrutura do solo, afetam o movimento dos nematoides no solo. A disseminação de M. enterolobii pelas áreas amostradas pode ter sido também favorecida por alguns destes fatores. A textura do solo das 75 amostras recolhidas foi determinada e 97% apresentaram textura média a arenosa. Solos desta natureza apresentam maior porosidade, o que favorece a movimentação dos nematoides e, consequentemente, o processo de infeção das plantas (^{Wallace, 1969}). Nestas áreas, a irrigação também é feita de forma incorreta, sendo observados solos altamente encharcados e, em alguns casos, com escoamento superficial. De acordo com EPPO (2016), M. enterolobii apresenta movimento limitado a poucos centímetros no solo. No entanto, a disseminação pode ser favorecida pelas águas de irrigação ou de chuva.

Meloidogyne enterolobii é uma espécie com ampla distribuição geográfica, polífaga, com elevada taxa de reprodução, referida como muito agressiva e com capacidade para se reproduzir em plantas com genes de resistência para as principais espécies de Meloidogyne (^{Carneiro et al., 2001}; ^{Castagnone-Sereno, 2012}). Esta capacidade para superar genes de resistência é uma característica intrínseca da espécie, a qual não é dependente da temperatura do solo, como ocorre para outras espécies, como M. javanica, M. arenaria e M. incognita (^{Ferris et al., 2013}; ^{Carvalho et al., 2015}; ^{Rashid et al., 2017}). A temperatura de 22ºC, as plantas com genes de resistência utilizadas (tomateiro (Mi-1) e pimentão (N)) foram eficientes contra a infeção e reprodução de M. incognita, porém isso não aconteceu para M. enterolobii (^{Brito et al., 2007}; ^{Kiewnick et al., 2009}).

Meloidogyne incognita foi encontrada em apenas duas amostras, contrariando os resultados de ^{Costa et al. (1999}), ^{Castellano et al. (2004}) e ^{Silva et al. (2016}). As duas populações apresentaram o fenótipo I1 de esterases. De acordo com ^{Carneiro et al. (2000}), a presença do fenótipo I2 depende do estádio de desenvolvimento do nematoide e do número de fêmeas usadas. As populações de M. incognita tiveram origem em pomares de aceroleira situados em Sobradinho-Bahia, onde a primeira cultura implantada foi a aceroleira. Nessa área, portanto, não houve influência da plantação anterior de goiabeiras que, frequentemente, deixa os solos infestados por M. enterolobii, mas, mesmo assim, esta espécie predominou.

^{Costa et al. (1999}) citam as espécies M. incognita e M. javanica como as espécies de NGR com maior impacto na produção da aceroleira. No entanto, apenas foi detectada uma população de M. javanica nas áreas amostradas. Este facto é sustentado pela ampla gama de hospedeiros e elevada taxa de reprodução e virulência de M. enterolobii o que pode, ao longo dos anos, ter permitido o aumento da frequência desta espécie no campo, suprimindo a reprodução das outras espécies lá existentes (^{Carneiro et al., 2001}).

Finalmente, apenas foram identificadas duas populações de M. arenaria associadas a raízes de aceroleira. As espécies apresentaram o fenótipo A2 e encontravam-se em mistura com populações de M. enterolobii. De acordo com ^{Esbenshade e Triantaphyllou (1990}), os fenótipos A1 e A3 de esterases também são descritos para esta espécie, mas não foram detetados nas populações identificadas neste trabalho. Este mesmo fenótipo foi encontrado por ^{Somavilla et al. (2011}) e ^{Silva et al. (2016}) nas populações de M. arenaria associadas a quivi, no Rio do Grande do Sul, e a diversos vegetais no Estado do Ceará, respetivamente.

Pelo exposto, podemos então concluir que no Submédio do Vale do São Francisco, as aceroleiras se encontravam infetadas por M. enterolobii, M. incognita, M. javanica e M. arenaria, sendo M. enterolobii a espécie mais frequente.

As informações obtidas poderão vir a ser utilizadas para o desenvolvimento de variedades de aceroleira resistentes aos NGR.